In this post Nahuel Policelli discusses a recent paper by Timothy M. Bowles and colleagues ‘Ecological intensification and arbuscular mycorrhizas: a meta-analysis of tillage and cover crop effects

*Update: On 10 November, we added a Spanish translation of this post. Nahuel provided the translation to reach out to Spanish readers interested in this topic. Journal of Applied Ecology is dedicated to making papers more accessible for an international audience and increasing engagement with the wider ecological community. This is the first post of its kind, but we encourage authors to write dual-language posts to increase the international relevance and real-world impact.

In a context of increasing global food demands, ecological intensification of agriculture emerges as an ideal approach for land management. It combines the benefits of intensive and extensive agriculture, enhancing ecosystem services and leading to sustainable ways of production. An ecosystem under ecological intensification has high rates of internal regulation processes, moderate resource inputs, low nutrient losses and high productivity (Bender et al. 2016). Targeted manipulation of soil biota in agricultural systems is starting to be considered a key aspect of ecological intensification and a way out to face one of the main causes of biodiversity loss: soil degradation.

Within soil biota, plant-symbiotic arbuscular mycorrhizal fungi (AMF) are between the most common organisms able to facilitate a plant’s resource use efficiency. It has been suggested that more than 80% of land plants form a symbiosis with AMF. This symbiosis not only enhances plant nutrient uptake, but also improves plant growth and influences ecosystem functioning. Intensively-managed agricultural systems have replaced biological functions originally provided by these and other organisms and are now highly dependent on anthropogenic inputs (i.e. fertilizers, pesticides, irrigation). These inputs in turn restrict the diversity of AMF fungal species and consequently the functionality of ecosystems.

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Fields dedicated to agriculture.

What are the mechanisms by which below-ground interactions could be optimized if less intensive agricultural management is applied? A recent study by Timothy Bowles (University of California, Berkeley) and colleagues takes a thought-provoking approach to address this question. They conducted a meta-analysis of 54 field studies performed around the world to determine the impacts on the AMF community of the use of low-intensity tillage regimes and cover crops.  The survey assessed how these two management techniques affect AMF colonization rates on cash crop roots, also considering the change in AMF community composition.

The study found that less intensive tillage and winter cover cropping similarly increased (nearly a 30%) AMF root colonization of summer annual cash crop roots compared with intensive tillage and winter fallow periods. Intense tillage constitutes a soil disturbance with negative effects on AMF hyphal networks and consequent reductions in root colonization. Interestingly, cover crops increased AMF colonization similarly whether tillage was used or not. These results suggest that when a cover crop is used in these systems, AMF formation in the cash crop apparently can resist some tillage. From a management perspective, this may have strong implications in agricultural systems where tillage is required for weed control and organic matter incorporation into the soil. Additionally, when AMF community composition was analyzed, the authors did not find a strong effect of winter cover cropping or less intensive tillage. Although the arrival of different AMF species could be slow after a change in soil disturbance, the role of fungal resistance structures that could remain in the soil and take advantage of the disturbance to germinate is still unclear. The authors also found increased colonization even when the cover crop used was a non-AMF host, so the role of weeds might also be important. Whether or not the presence of weeds would be enough to ensure AMF colonization of cash crops and how cash crop rotation and diversification may influence AMF diversity are still unanswered questions. So far we know, according to this study, that cover cropping and reducing soil disturbance are potential strategies for farmers to increase AMF formation even across a wide range of cash crops.

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Soil degradation is one of the main causes of biodiversity loss.

The way forward

Modern agriculture will benefit from a more comprehensive consideration of below-ground ecological processes. For example, it would be relevant to know how different ecological functions are distributed within different functional groups of soil biota. Loss of some particular AMF species or group of species due to some agricultural practices may have profound changes in soil functioning.  In this sense, it is also still unclear whether or not more root colonization translates into better plant performance as there might be functional complementarity and redundancy among species within the AMF community colonizing a single root system. The advance of molecular techniques in recent years allows us to have a clearer idea of fungal composition and opens many new ecological questions with applied implications. Funding for agricultural research is also needed, especially in countries where ecosystem services are endangered due to intensive agricultural practices. The so-called underground revolution (see Bender et al. 2016) will start when we are able to integrate ecological knowledge of below-ground interactions with management applications that could reduce human impact on ecosystems. In the case of AMF ecology these ideas have begun to take root.

*Intensificación ecológica en la agricultura: Ideas que comienzan a echar raíces

En un contexto de creciente demanda de alimentos a nivel mundial, la intensificación ecológica surge como un enfoque ideal para el manejo de sistemas agrícolas. Al acentuar y hacer uso de los servicios ecosistémicos que un determinado sistema ofrece, conduce hacia formas sustentables de producción, combinado a su vez los beneficios de la agricultura intensiva y extensiva. Un ecosistema bajo intensificación ecológica tiene altas tasas de regulación interna, un aporte externo de recursos moderado, baja pérdida de nutrientes y una alta productividad (Bender et al 2016). La manipulación de la biota del suelo en sistemas agrícolas está empezando a ser considerada como un aspecto clave de la intensificación ecológica y una salida para hacer frente a una de las principales causas de la pérdida de biodiversidad global: la degradación del suelo.

Entre los organismos que componen la biota del suelo, los hongos micorrícicos arbusculares (AMF, por sus siglas en inglés) son capaces de facilitar la eficiencia en el uso de recursos por parte de las plantas. Se cree que más del 80% de las plantas terrestres establecen una relación simbiótica con AMF. Esta simbiosis no sólo facilita la absorción de nutrientes por parte de las plantas, sino que también mejora su crecimiento e influye en el funcionamiento de los ecosistemas. Los sistemas agrícolas que aplican prácticas de manejo intensivo han sustituido las funciones biológicas proporcionadas originalmente por estos y otros organismos, tornándose altamente dependientes de aportes antropogénicos (fertilizantes, pesticidas, riego artificial). Estos cambios, a su vez, han limitado la diversidad de especies de AMF y en consecuencia la funcionalidad de los ecosistemas.

¿Cuáles son los mecanismos mediante los cuales se podrían optimizar las interacciones bióticas que ocurren bajo tierra en un escenario de manejo agrícola menos intensivo? Un estudio reciente realizado por Timothy Bowles (Universidad de California, Berkeley) y sus colegas propone un enfoque novedoso para abordar esta pregunta. Los autores llevaron a cabo un meta-análisis que incluyó 54 estudios a campo realizados en todo el mundo para determinar los impactos sobre la comunidad de AMF provocados por el uso de regímenes de labranza de baja intensidad y cultivos de cobertura. El estudio evaluó de qué forma estas dos técnicas de manejo afectan las tasas de colonización de AMF en raíces de cultivos comerciales, teniendo en cuenta a su vez, el cambio en la composición de la comunidad de AMF.

El estudio encontró que la utilización de métodos de labranza menos intensivos y el uso de cultivos de cobertura durante el invierno, aumenta de forma similar (casi en un 30%) el porcentaje de colonización de AMF en cultivos comerciales anuales en comparación con la labranza intensiva y períodos de barbecho durante el invierno. El laboreo intensivo constituye una alteración del suelo con efectos negativos sobre las redes de hifas de AMF y, por consiguiente, provocaría la reducción de la colonización de la raíz en los cultivos. Llamativamente, los autores vieron que el uso de cultivos de cobertura aumenta la colonización de raíz de los cultivos comerciales de igual forma tanto si se utiliza labranza como si no. Estos resultados sugieren que cuando un cultivo de cobertura se utiliza en estos sistemas, la colonización de AMF en el cultivo comercial aparentemente puede resistir la labranza. Desde una perspectiva aplicada, esto puede tener importantes repercusiones en sistemas agrícolas que dependen de la labranza como mecanismo para el control de malezas y la incorporación de materia orgánica en el suelo. Por otro lado, no se halló un claro efecto de los cultivos de cobertura de invierno o de la labranza menos intensiva sobre la composición de la comunidad de AMF. En este sentido, aunque la llegada de diferentes especies de AMF podría ser lenta después de una perturbación en el suelo, el papel de las estructuras de resistencia fúngicas que podrían permanecer en el suelo y sacar provecho de las condiciones generadas por el disturbio para poder germinar aún no está claro. Los autores también encontraron un aumento en el porcentaje de colonización de raíz incluso cuando el cultivo de cobertura utilizado no era un huésped de AMF, por lo que el papel de las malezas también podría ser importante. Existe la posibilidad de que la presencia de malezas sea suficiente para garantizar la colonización de AMF de los cultivos comerciales. De igual forma, la rotación y la diversificación de cultivos son otras prácticas agrícolas que podrían influir en la diversidad de AMF, pero aún se desconoce de qué forma. A partir de este estudio, se puede concluir que la utilización de cultivos de cobertura y la reducción en la perturbación del suelo mediante labranza menos intensiva son posibles estrategias para que los agricultores aumenten la colonización de AMF en una amplia gama de cultivos comerciales.

El camino a seguir

La agricultura moderna se beneficiará a partir de una consideración más amplia de los procesos ecológicos que ocurren bajo tierra. Por ejemplo, sería relevante conocer cómo diferentes funciones ecológicas se distribuyen entre los distintos grupos funcionales de hongos micorrícicos. La pérdida de especies o grupos de especies de AMF debido a prácticas de manejo agrícola podría generar cambios profundos en el funcionamiento del suelo. A su vez, no está del todo claro si una mayor colonización de las raíces de un determinado cultivo se traduce necesariamente en un mejor rendimiento del mismo, ya que puede haber complementariedad funcional y redundancia entre especies de AMF que colonizan un único sistema radicular. El avance de las técnicas moleculares en los últimos años permite tener una idea más clara de la diversidad de microorganismos del suelo y posibilita la formulación de estas y nuevas preguntas con implicancias en la ecología aplicada. Igualmente, son necesarios fondos para la investigación agrícola, especialmente en los países donde los servicios ecosistémicos están en riesgo, en parte debido a las prácticas de la agricultura intensiva. La llamada “revolución bajo tierra” (“underground revolution” según Bender et al 2016) se iniciará cuando seamos capaces de integrar el conocimiento ecológico de las interacciones que ocurren en el suelo con estrategias aplicadas de gestión y manejo que puedan reducir el impacto humano en los ecosistemas. En el caso de la ecología de AMF, estas ideas ya han comenzado a echar raíces.

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